Op 26 juni 1867 kondigde paus Pius IX het het Eerste Vaticaans Concilie aan en op 29 juni 1868 werd het formeel bijeengeroepen.  De paus had zich een groot deel van zijn pontificaat verzet tegen het liberalisme en het risorgimento, het streven naar eenwording van Italië. Italië was destijds nog verdeeld in een groot aantal staten waarvan de Kerkelijke Staat met Rome als hoofdstad en de paus als staatshoofd er een was.

Niet alleen de paus, maar de Kerk in haar geheel was in het defensief tegen de moderne tijd. Een van de uitingen daarvan was de moderne liberale staat, waarin de verbondenheid van kerk en staat niet vanzelfsprekend meer was en waar vrijheid van godsdienst heerste. Dat was een van de gevolgen van de Franse revolutie die een scheiding van kerk en staat had teweeggebracht. Hierop reageerden de katholieken door zich steeds meer te richten op de paus in Rome. Dat gold overigens niet voor alle katholieken. Tegenover de ‘ultramontane’ katholieken stonden de ‘liberale’ katholieken die de verworvenheden van de moderne staat accepteerden, zoals het principe van de vrijheid van godsdienst en de vrijheid van theologisch onderzoek.

Een andere uitdaging aan de Kerk was de Verlichting: vanaf de achttiende eeuw verspreidde zich het idee dat de mens niet van God afhankelijk was, maar dat hij met zijn verstand alles kon begrijpen. Geloof was in die visie iets dat achterhaald was en dat de vooruitgang tegenhield.

De aankondiging van het concilie verscherpte de tegenstelling die er al bestond tussen de ultramontaanse katholieken en de liberale katholieken. Een van de woordvoerders van deze laatste groep was de Duitse theoloog Ignaz von Döllinger die in zijn krantenartikelen de identiteit van de Duitse kerk verdedigde tegen de aanspraken van de paus als onfeilbare leider van de rooms-katholieke wereldkerk. Von Döllinger publiceerde zijn geschriften onder de schuilnaam ‘Janus’. De discussie speelde zich voor een belangrijk deel in de pers af omdat ook de voorstanders hun standpunt verdedigden in verschillende Italiaanse en Franse bladen.

Het concilie werd op 8 december 1869 geopend. Van de meer dan duizend uitgenodigde bisschoppen waren er ruim zevenhonderd aanwezig. Dat was het grootste aantal deelnemers aan een concilie ooit.

De discussie over de onfeilbaarheid van de paus beheerste vanaf het begin het concilie, ook al stond deze niet op de agenda. Veel bisschoppen waren van mening dat de paus inderdaad een onfeilbaar gezag kon uitoefenen, maar ze vonden het niet nodig om dat nu apart te gaan definiëren. Ze vonden dat het gezag van de paus niet los stond van de traditie, van het geloof waarover onder de gelovigen overeenstemming bestaat en van de mening van de bisschoppen. Met andere woorden: het onfeilbare gezag van de paus hield niet in dat hij geen rekening hoefde te houden met de bisschoppen en de andere gelovigen.

Eerst stond de dogmatische constitutie ‘Dei Filius’ op de agenda. Deze werd op 24 april 1870 aangenomen. Het onderwerp van de constitutie was de relatie tussen geloof en wetenschap. Deze constitutie wordt vaak gezien als een afwijzing van de moderne wetenschap. Inderdaad ziet de constitutie het geloof als een zelfstandige manier van het verkrijgen van inzicht die op God is gebaseerd en zet deze af tegen het rationalisme dat zijn kennis alleen baseert op menselijke waarneming. Er zijn zaken die het verstand te boven gaan.

Maar de constitutie zegt ook dat het geloof niet losstaat van het verstand. Ze veroordeelt ook het ‘fideïsme’, de opvatting dat het geloof helemaal niets te maken heeft met het verstand. Met zijn verstand kan de mens het bestaan van God begrijpen. Het door het geloof verlichte verstand kan inzicht geven in de samenhang en de betekenis van de geheimen van het geloof.

De Duitse theoloog Hermann Josef Pottmeyer noemt dit een belangrijke stap in een nieuwe kijk op de verhouding tussen geloof en wetenschap. Maar dit werd in die tijd niet zo gezien omdat in de rooms-katholieke Kerk negatief werd gedacht over de moderne wetenschap. De bisschoppen maakten zich ten tijde van het Eerste Vaticaans Concilie vooral zorgen over het feit dat de moderne wetenschap vraagtekens plaatste bij het geloof. Ze namen daarom een defensieve houding aan.

Ondertussen had een groot aantal deelnemers aan het concilie er bij de paus op aangedrongen dat het punt van de onfeilbaarheid van de paus op de agenda zou worden gezet. De paus voldeed aan dit verzoek en na maanden van discussies werd het voorstel op 18 juli 1870 in stemming gebracht. Het was vervat in de constitutie ‘Pater aeternus’.

Deze constitutie bevestigde de paus als hoogste instantie binnen de rooms-katholieke Kerk. Als hij een uitspraak doet inzake geloof en zedenleer zoals die door Christus aan de Kerk is gegeven, dan is hij als opvolger van de H. Petrus onfeilbaar. Daarmee is niet de paus als persoon zelf onfeilbaar, maar formuleert hij de onfeilbare leer van de Kerk.

In het eerste ontwerp van de tekst was ook de paus zelf onfeilbaar verklaard, maar de tegenstanders van de onfeilbaarheid waren erin geslaagd om dit uit de tekst te laten verwijderen. Ook werd de formulering toegevoegd dat de paus een onfeilbare uitspraak ex cathedra moet doen en daarbij ondubbelzinnig moet duidelijk maken dat het een onfeilbare uitspraak is die de leer van de Kerk voor alle christenen vastlegt. Hij kan zo’n uitspraak dus niet doen als persoon of zelfs niet als bisschop van Rome. Als hij het niet uitdrukkelijk vermeldt dat de uitspraak ex cathedra is gedaan, dan is zij niet onfeilbaar.

Dat waren beperkingen aan de onfeilbaarheid die waren ingebracht door de tegenstanders. Maar het was niet voldoende voor hen: ze besloten tegen de constitutie Pastor aeternus te stemmen. Tevoren stond al vast dat dit niet zou helpen. Het aantal tegenstanders was ruim honderd, terwijl meer dan vijfhonderd bisschoppen voor waren. De constitutie zou dus ongetwijfeld goedgekeurd worden, maar toch was er een probleem.

Het is namelijk gebruikelijk dat de uitspraken van een concilie door een zo groot mogelijke meerderheid worden ondersteund. Daarom worden controversiële zaken uitvoerig bediscussieerd waarbij het uiteindelijke resultaat gedragen wordt door de overgrote meerderheid van de gelovigen. Die overeenstemming wordt wel gezien als het bewijs dat de Heilige Geest werkzaam is geweest tijdens het concilie.

Maar de discussies over Pater aeternus leverden dus geen breed gedragen compromis op. De bisschoppen die tegen zouden gaan stemmen waren bang dat dit zou worden opgevat als een protest en dat veel gelovigen zich niet bij het besluit zouden neerleggen. De meesten besloten daarom de vergadering niet bij te wonen. Zo werd ‘Pater aeternus’ toch met een overgrote meerderheid - slechts twee stemmen tegen - aangenomen.

Hierna werd de zitting van het concilie verdaagd. Voordat het opnieuw kon samenkomen, hadden Italiaanse troepen in september 1870 een einde gemaakt aan het bestaan van de Kerkelijke Staat. Als gevolg daarvan kwam het concilie niet meer bijeen.

De meeste katholieken accepteerden het dogma van de onfeilbaarheid van de paus. Slechts een klein aantal, onder wie Von Döllingers scheidde zich af in de ‘Oud-Katholieke Kerk’ – niet te verwarren met de Oud-Katholieke Kerk die al in 1723 in Nederland was ontstaan. Deze Oud-Katholieke Kerk zou zich in 1889 met de afgescheiden katholieke kerken in Duitsland, Oostenrijk en Zwitserland verenigen in de Unie van Utrecht.